De overlevende fra en invasion, der fandt sted for længe siden, har søgt tilflugt i den glemte underjordiske by Gravehold. Der har de desperate rester af samfundet lært, at energien fra de selvsamme brud, som væsenerne bruger til at angribe dem, kan genbruges gennem forskellige ædelstene, der omdanner de onde energier i dem til gavnlige besværgelser og våben for at hjælpe deres sidste forsvarslinje: brudmagikerne.

Aeon’s End er et samarbejdsspil, der udforsker deckbuilding-genren med en række innovative mekanismer, herunder et variabelt turrækkefølge-system, der simulerer kaoset ved et angreb, og deck management-regler, der kræver omhyggelig planlægning med hvert kasseret kort. Spillerne kæmper for at forsvare Gravehold mod The Nameless og deres horder ved hjælp af unikke evner, kraftfulde besværgelser og vigtigst af alt deres kollektive intelligens.